2. 自然资源部北部湾滨海湿地生态系统野外科学观测研究站，广西北海 536015
2. Observation and Research Station of Coastal Wetland Ecosystem in Beibu Gulf, Ministry of Natural Resources, Beihai, Guangxi, 536015, China
沿海生态系统在海岸线稳定[1]、碳储存[2]和全球气候变化[2]方面发挥着重要的作用，它不仅给海洋生物提供了食物[1]和育幼场所[3-5]，而且还给当地居民直接或间接提供了经济价值[6]。但是，沿海生态系统也承受着来自水产业和工业化快速发展所带来的严重且普遍存在的压力[3, 7]，造成红树林生长不良甚至死亡。重金属污染是海岸带常见的生态污染，重金属在沿海生态系统各营养级生物中富集，可造成生物多样性减少和生态系统退化等后果[8, 9]。
锰是工业上重要的重金属，广泛分布在广西沿海地区。作为中国第一大锰矿省区，广西大约有6 800个锰矿山正在开采，面积达600 000 ha[10]。锰可通过雨水作用由地上水等环境介质淋溶迁移至河口区域，另外水产养殖业所使用的消毒剂高锰酸钾也会随养殖废水直接排入海洋[11, 12]，给沿海生态系统带来影响。锰作为植物生长发育所必须的微量元素，在光合作用、蛋白质和脂质合成、酶活性调节、氧化胁迫等方面发挥了重要的作用，但当生长环境中有效锰浓度超过一定范围时，则会对植物构成胁迫，严重时甚至造成毒害作用。锰过量会导致植物叶片出现棕色斑点、卷曲、发黄枯萎和掉落，根部褐变以及植株枯萎死亡等现象[13-15]。Mn2+易被植物根系吸收，从而参与各种生物化学过程[16]，当土壤Mn2+含量过高时，会造成植物锰中毒，因此Mn2+是造成植物损伤的主要形态[17]。红树林生长在海陆交界地，广泛分布在河口区域，受到河口和养殖排水的影响较大。红树林中孔隙水可溶解大量的锰(12 mol/a)，远胜于河流(5.4 mol/a) 和大气(11 mol/a)[18]。目前，有关红树林底质中锰的研究较少[19-21]，少数有关锰的研究主要集中在锰含量的调查[22]中，未见关于红树林锰毒的报道。在酸性土壤中，锰毒更易发生[23]，湿地中锰对植物毒害的现象时有报道[24]。广西红树林内多为酸性土壤，更易发生锰毒现象。2020年广西北海滨海国家湿地公园内白骨壤 Avicennia marina出现顶端枯梢、叶片卷曲等现象。由于白骨壤病害多发生在未受水淹且透风性较差的树冠层中上部，而当时白骨壤树冠层顶梢少见病害，且未观察到叶斑、煤污等白骨壤常见的病害特征[25-27]，故排除病害，初步分析该地可能出现锰毒现象。因此，本研究以疑似出现锰毒现象的白骨壤为实验对象，通过调查白骨壤根系生理生化指标和土壤理化因子，探讨白骨壤根系锰含量的影响因素，并为该地白骨壤枯梢原因提供科学依据。
1 材料与方法 1.1 研究地点广西北海滨海国家湿地公园位于中国南部北部湾，地处北回归线以南，经纬度为109°09′23″-109°13′59″E，21°23′17″-21°28′54″N，属于海洋性季风气候，同时具有典型的亚热带气候；雨季为每年的5-10月，6个月的降水量占全年降水量的80%以上；全年温度为2-38 ℃，年平均温度为22.6 ℃，潮汐为全日潮。公园内主要有白骨壤、秋茄树Kandelia obovata和桐花树Aegiceras corniculatum等真红树植物，且以白骨壤为主，其树高2.0-2.5 m。
研究地点设在广西北海滨海国家湿地公园的南部区域，每个区域按向海方向分为内滩(H)、中滩(M)和外滩(L)，共设9个潮位，分别为H1、M1、L1(中冠沙)，H2、M2、L2(大冠沙)和H3、M3、L3(小冠沙)，样地概况如图 1所示。白骨壤生长状况如表 1所示，其中大冠沙H2和中冠沙H1、M1白骨壤的幼叶卷曲变形、叶片出现褐色斑点甚至枯梢，地上呼吸根稀疏，疑似发生锰毒现象，因此在每个潮位随机选择3株白骨壤共计27株植株进行后续实验。
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| 图 1 调查采样点 Fig.1 Location of the survey plots |
| 潮位 Tide level |
样方 Plot |
幼叶卷曲 Young leaf cur- vature |
枯枝 Dead branch |
呼吸根稀疏 Sparse pneuma- tophore |
| H | H1 | Yes | Yes | Yes |
| H2 | Yes | Yes | Yes | |
| H3 | No | No | No | |
| M | M1 | Yes | Yes | Yes |
| M2 | No | No | No | |
| M3 | No | No | No | |
| L | L1 | No | No | No |
| L2 | No | No | No | |
| L3 | No | No | No |
1.2 样品的调查和采样
于2020年9月湿季和2021年1月干季两个季节进行采样。采集白骨壤样株的地下根系，同时在距树干40 cm内采集1个20 cm×20 cm×20 cm的土样，共采集27个土样，分别装入自封袋冷藏并立即带回室内冷冻保存。随机统计每棵样株的顶梢枝条30枝，记录枯萎枝条的数量并计算枯枝率，其中枯枝率(RDB)=枯萎枝条数量÷30×100%。
1.3 测定方法将土样中根系(包括须根)、底栖动物和土壤分离，根系清洗干净并晾干后称重、冷冻，土壤室内放置。根系活力采用植物根系活力试剂盒(批号：G0124F，苏州格锐思生物科技有限公司生产)测定；土壤含水量(SWC)采用烘干法测定[28]；土壤粒度采用激光粒度仪(型号：Mastersizer 2000，英国马尔文仪器有限公司)测定；土壤pH值采用电导法测定[28](水土比为5∶1，V∶M)；土壤电导率(EC)采用电极法(水土比为5∶1，V∶M)测定，并将测定值换算成25 ℃的标准电导率[28]；土壤总有机碳(TOC)采用重铬酸钾容量法测定[28]；土壤二价锰采用改良版的火焰原子吸收法测定[29]，植物根系锰含量和土壤总锰含量采用火焰原子吸收法测定[28]。
1.4 数据处理采用SPSS 22.0软件进行单因素方差分析(one-way ANOVA)检验和配对t检验，其中比较同一季节不同潮位的根系生理生化指标和土壤理化因子的变化用one-way ANOVA检验，利用Duncan法进行多重比较；比较同一潮位不同季节的根系生理生化指标和土壤理化因子的差异用配对t检验。多种因子之间进行Pearson相关性分析。以土壤理化因子、根系生理生化指标和潮位指标为自变量进行锰含量为因变量的回归分析，添加因子及其交互项进行逐步回归分析，根据R2、P值和AIC值确定最佳拟合回归方程。Pearson相关性分析、逐步回归分析均由R4.1.2软件完成，采用R4.1.2软件和OriginPro 9.0软件进行画图。文中图表数据均为平均值±标准误差。
2 结果与分析 2.1 干湿季的根系生理生化指标和土壤理化因子根系生理生化指标和土壤理化因子在不同潮位存在一定的变化(图 2)。同一季节不同潮位中根系锰含量、土壤Mn2+含量、根系活力、须根鲜重和根干重差异均未达到显著水平。湿季的根系锰含量从内滩到外滩呈上升趋势，干季时内滩和外滩的根系锰含量均低于中滩，根系锰含量最低值和最高值都出现在湿季，分别是内滩[(104.55±12.24) mg/kg]和外滩[(143.95±16.21) mg/kg][图 2(a)]。土壤Mn2+含量在外滩[湿季(16.19±2.48) mg/kg，干季(10.82±1.57) mg/kg]均低于中滩[湿季(18.51±1.89) mg/kg，干季(19.02±3.66) mg/kg]和内滩[湿季(17.59±4.22) mg/kg，干季(18.19±3.61) mg/kg，图 2(b)]。干湿季，根系活力在内滩和外滩均高于中滩[图 2(c)]。在湿季，须根鲜重在内滩和外滩均低于中滩，而干季从内滩到外滩呈上升趋势[图 2(d)]。pH值、土壤电导率、土壤含水量和土壤总有机碳含量在不同潮位间差异显著：pH值在内滩和中滩的值均低于7，显著低于外滩[图 2(e)]；土壤电导率[图 2(f)]、含水量[图 2(g)]和总有机碳含量[图 2(h)]从内滩到外滩均呈下降趋势，内滩和外滩之间均存在显著差异。在湿季，不同潮位的根干重相当；干季，中滩根干重最大，内滩最小[图 2(i)]。
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| TMn: root Mn content.Different capital letters of the same season indicate significant differences between tide levels (P<0.05), and different lowercase letters of the same tide level indicate significant differences among season (P < 0.05). 图 2 干湿季植物根系生理生化指标和土壤理化因子的对比 Fig.2 Comparison of physiological and biochemical indexes of plant roots and soil physical and chemical factors in wet and dry seasons |
根系生理生化指标和土壤理化因子在不同季节均有变化(图 2)。同一潮位根系锰含量、土壤Mn2+含量、根系活力、土壤含水量和总有机碳含量在湿季和干季间无显著差异。从湿季到干季，内滩的根系锰含量呈增加趋势，而在中滩和外滩的根系锰表现出减少的趋势[图 2(a)]；内滩和中滩的土壤Mn2+含量呈增加趋势，外滩的土壤Mn2+含量则表现出降低的趋势[图 2(b)]；根系活力在内滩和中滩均呈小幅度下降趋势，在外滩呈小幅度上升趋势[图 2(c)]；土壤含水量在内滩和中滩均呈小幅度下降趋势，在外滩呈小幅度上升趋势[图 2(g)]；土壤总有机碳含量均呈小幅度上升趋势[图 2(h)]。须根鲜重、pH值、土壤电导率、根干重在湿季和干季之间部分差异显著。从湿季到干季，须根鲜重[图 2(d)]和根干重[图 2(i)]均呈上升趋势，pH值[图 2(e)]和土壤电导率[图 2(f)]则呈下降趋势。研究地土壤主要以砂和粉砂为主，砾和黏土含量低；从内滩到外滩，土壤砂含量不断增加，粉砂含量不断减少(表 2)。
| 潮位 Tide level |
土壤粒级/% Soil particles/% | |||
| 砾 Gravel |
砂 Sand |
粉砂 Silt |
黏土 Clay |
|
| H | 4.15±1.27a | 52.63±4.38b | 36.74±4.24a | 6.48±1.14a |
| M | 7.23±2.34a | 61.35±1.41b | 27.62±1.81b | 3.81±0.29b |
| L | 6.74±1.45a | 73.78±2.01a | 17.23±0.90c | 2.25±0.16b |
| Note: different lowercase letters of the same column indicate significant differences between tide levels (P < 0.05). | ||||
2.2 白骨壤根系锰含量和影响因子的相关性
对白骨壤枯枝率、根系生理生化指标和土壤理化因子进行Pearson相关性分析，结果如图 3所示。植物根系锰含量与土壤总有机碳含量(P < 0.001)、土壤含水量(P < 0.001)、枯枝率(P < 0.001)、黏土(P=0.002)、粉砂(P=0.004)、土壤电导率(P=0.01)和须根鲜重(P=0.03)呈显著负相关，与砂含量(P=0.006)呈显著正相关。土壤Mn2+含量与土壤pH值(P=0.01)、砾含量(P=0.006)和砂含量(P < 0.001)呈显著负相关，与根系活力(P=0.005)、枯枝率(P < 0.001)、土壤电导率(P < 0.001)、黏土(P < 0.001)、粉砂(P < 0.001)、土壤含水量(P < 0.001)和土壤总有机碳含量(P < 0.001)呈显著正相关。
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| Gravel: soil gravel content; TMn: root Mn content; Sand: soil sand content; RFW: fibrous root fresh weight; RA: root activity; Mn2+: soil Mn2+ content: RDB: rate of dead branch; EC: electrical conductivity: Silt: soil silt content: Clay: soil clay content: SWC: soil water content: TOC: total organic carbon; Red: positive correlation; Blue: negative correlation; *: P < 0.05;**: P < 0.01;***: P < 0.001. 图 3 各因子之间的相关性关系 Fig.3 Correlation between the factors |
多元逐步回归分析结果如表 3所示，白骨壤根系锰含量受根系活力、须根鲜重、土壤电导率和土壤含水量显著影响，土壤电导率、土壤含水量分别与须根鲜重的交互也显著影响其含量；土壤Mn2+含量受枯枝率、砂含量、粉砂含量、潮位显著影响，砂含量与潮位交互同样显著影响土壤Mn2+含量。
| 方程 Equation |
Radj2 | P | AIC |
| TMn=287.02+2.24RA-0.37RFW+7.31EC-589.03SWC-0.02RFW×EC+1.67RFW×SWC | 0.470 7 | < 0.000 1 | 524 |
| Mn2+ =-112.91+19.90RDB+1.28Sand+1.24Silt+31.94Tide level-0.38Sand×Tide level | 0.472 9 | < 0.000 1 | 365 |
| Note: TMn，root Mn content；RA，root activity；RFW，fibrous root fresh weight；EC，electrical conductivity；Mn2+，soil Mn2+ content；SWC，soil water content；TOC，total organic carbon；RDB，rate of dead branch；Sand，soil sand content；Silt，soil silt content. | |||
3 讨论
土壤的理化性质会直接或间接通过根系影响植株的健康。锰作为红树林底质中含量较高的一种重金属[30, 31]，其离子形态变化会受到土壤的影响[32]，从而影响着红树植物的吸收。当pH值下降到一定水平时(pH值<6)，土壤中不同价态的Mn会被氧化还原成Mn2+[33-35]。植物根系只能吸收土壤中的Mn2+用以生长发育，弱酸性环境会促进锰在植物组织中的积累[36, 37]。由于环境的复杂性，红树林土壤的pH值通常偏酸性[38-40]。研究地内滩和中滩土壤pH值相对较低，Mn2+含量较高[图 2：(b)、(e)]，土壤pH值与Mn2+含量呈显著负相关(图 3)，表明红树林酸性底质有利于Mn2+的析出，这与Davis[23]、Weis等[24]的研究结果一致。与前人研究不同，本研究中土壤Mn2+含量与根系锰含量相关性不显著，其原因可能与原根系大量死亡和新根萌发有关。研究地湿季内滩根干重最低[(14.45±3.62) g]，而且采样过程中观察到湿季内滩白骨壤呼吸根稀疏，甚至出现只有几根呼吸根的白骨壤，表明该地白骨壤根系大量分解死亡。从湿季到干季，该地白骨壤根系进行分芽增殖又长出了新的根系，其根干重[(23.50±2.19) g] 在干季有所增加，且湿季与干季根干重间差异达到显著水平[图 2(i)]。湿季内滩中白骨壤新萌发的根系具较强的根系活力[(12.81±3.747) μg/(g·h)]和较低的锰含量[(104.55±12.24) mg/kg]；根系增殖到干季时，其根系活力[(10.22±0.92) μg/(g·h)]略有降低，根系锰含量[(108.33±10.66) mg/kg]略有增加[图 2:(a)、(c)]。本研究中根系锰含量与土壤Mn2+含量无相关性(图 3)，是由于老根根系大量死亡，新生根系锰元素积累少而导致的。
土壤粒度组成对微量金属的富集具有复杂的物理作用，如组分越细，金属缔合度越高[41]，且土壤含水量也越高(图 3)。土壤含水量与土壤Mn2+含量呈显著正相关(图 3)，水浸土壤更易形成植物所需的Mn2+[42]，这说明红树林土壤越细，土壤含水量越高，Mn2+含量越高，则极有可能造成白骨壤植株内锰含量升高。粒度越细，退潮时土壤含水量越高，则土壤含氧量越低，内滩和中滩白骨壤受某种胁迫如高温干旱、种子堆积腐烂引起土壤快速酸化缺氧等出现呼吸根锐减从而加剧地下根系缺氧的现象，这可能是造成顶端枯梢现象的原因。有机碳可影响微量金属的迁移性[43-45]，锰会集中在有机碳含量高的区域，本研究中土壤总有机碳含量和土壤Mn2+含量具显著正相关也表明了这一点(图 3)。
红树林中土壤锰含量的相关研究较少。深圳福田和福建九江口红树林区的土壤锰含量(分别为537、583 mg/kg)[46, 47]明显高于对应的区域背景值(深圳为208 mg/kg[48]，福建为280 mg/kg[49])，虽然土壤重金属总量可以反映土壤的受污染程度，但是并不能表明土壤中重金属的迁移能力及生物可利用性[50]。深圳福田和福建九江口红树林区土壤锰含量高于对应的背景值，但是这两地的秋茄树和白骨壤生长发育良好，未表现出锰毒现象[46, 47]，这再次说明植物是否存在锰毒现象主要取决于土壤中Mn2+的含量，而非土壤中总锰的含量。前人对红树林内土壤锰的研究主要集中在总锰含量方面，未找到红树林中土壤Mn2+含量相关论文，故不能确定研究地白骨壤存在锰毒现象。锰主要积累在植物根系中[46]，研究地白骨壤根系锰含量为74.60-256.05 mg/kg，湿季外滩白骨壤的根系锰含量最大(均值为143.95 mg/kg)，与泰国白骨壤根系锰含量(129 mg/kg)相当[51]，远小于中国深圳福田红树林保护区内生长良好的白骨壤细根的锰含量(700 mg/kg)[46]，但未见泰国和中国深圳福田白骨壤两地出现根系锰含量超标引起植物生长不良的报道，而且外滩白骨壤生长良好，说明研究地内滩和中滩白骨壤林出现枯梢不是锰过量造成的。
锰耐受性的差异在不同植物中尤为明显：某品种水稻叶子中锰积累高达5 000 μg/g但未表现出毒性，而大麦仅150 μg/g就表现出锰毒症状[52]；盐生植物Lepidium latifolium在锰积累高达10 mg/g时其生长发育依然正常，而且盐处理可提高该植物的耐锰特性[53]。与长期生活在水流动性较差、易发生锰毒现象的水稻不同，海水的盐环境在一定程度上可增强红树植物的耐锰特性。红树林土壤中可溶解的二价锰在潮汐作用下易被稀释[54]，同时酸性条件会促进溶解性二价锰的析出，为海水持续提供锰离子，这一过程使红树林土壤成为海洋锰循环的重要贡献者[55]，这种特殊环境可能塑造了红树植物独特的耐锰机制。关于红树林锰毒水平情况目前未见相关报道，而鉴于红树林生长环境的复杂性和异质性，以及白骨壤在红树林生态系统的关键地位，有必要开展深入研究以确定其锰毒水平及影响因素，这将有助于揭示红树植物在复杂环境中的适应策略，并为红树林的保护和管理提供科学依据。
4 结论本研究探讨了广西北海滨海国家湿地公园内白骨壤根系锰含量和土壤Mn2+含量的影响因子。研究地白骨壤根系土壤Mn2+含量与根系锰含量无显著相关性，这与前人研究不同，可能是由于白骨壤根系的大量死亡和快速更新造成的。土壤理化因子之间存在着显著相关性，具体表现为土壤越细，其pH值越低，而低pH值会促进Mn2+在土壤中的积累，进而增加红树植物发生锰毒的风险。根系锰含量和土壤Mn2+含量与多种根系生理生化指标、土壤因子具显著相关性。多元逐步回归分析表明：对根系锰含量影响显著的是根系活力、根系鲜重、土壤电导率、土壤含水量，以及土壤电导率、土壤含水量分别与根系鲜重的交互；对土壤Mn2+含量影响显著的是枯枝率、砂含量、粉砂含量、潮位，以及砂含量和潮位的交互项。研究地白骨壤根系锰含量为74.60-256.05 mg/kg，远小于其他地区，白骨壤生长衰弱并非锰毒直接导致的，其枯梢原因需要进一步调查。
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