2. 广西大学海洋学院, 广西南宁 530004;
3. 广西大学资源环境与材料学院, 广西南宁 530004
2. School of Marine Sciences, Guangxi University, Nanning, Guangxi, 530004, China;
3. School of Resources, Environment and Materials, Guangxi University, Nanning, Guangxi, 530004, China
珊瑚礁生态系统是生物多样性及生产力较高的生态系统之一，被称为“海洋中的热带雨林”[1-3]。受全球气候变化和人类活动的双重影响，全球多个海域的珊瑚礁生态系统已出现严重的退化[1, 4-5]，因此，珊瑚礁生态系统的保护与修复问题受到广泛关注。近年来，基于有性繁殖的珊瑚礁生态修复技术研究显著增加[6-8]，而性腺发育是造礁石珊瑚有性繁殖的关键环节，由于大多数排卵型珊瑚每年仅排卵1-2次[6, 9]，因此，深入研究珊瑚的性腺发育过程，对利用有性繁殖技术促进珊瑚礁的修复具有重要意义。
目前，在野外环境下开展珊瑚性腺发育及排卵行为等繁殖相关的研究，主要依赖于人工观察和组织学分析的方法，这通常需要投入大量的人力和物力资源。此外，珊瑚样本的采集可能对供体珊瑚礁生态系统造成破坏[10-11]。相比之下，在人工控制环境下开展珊瑚繁殖研究不仅操作更为便捷，而且对珊瑚礁生态系统的影响相对较小。2017年，Craggs等[12]首次在完全封闭的水族馆系统中成功实现了珊瑚的异位诱导产卵，为观察珊瑚在人工环境下的性腺发育提供了重要依据。2021年，O′Neil等[13]在人工培育条件下连续2年记录了柱珊瑚(Dendrogyra cylindrus)与迷宫珊瑚(Meandrina meandrites)的性腺发育过程，结果表明其性腺成熟及排卵时间与自然种群保持一致。2023年，Wei等[14]在异位养殖条件下研究发现，丛生盔形珊瑚(Galaxea fascicularis)的排卵时间集中在4月和5月，与自然海域中珊瑚的排卵时间完全同步。2024年，Laforest等[15]通过组织学方法，在室内循环水养殖系统(Recirculating Aquaculture System，RAS)中观察到经过3年培育后Montastraea cavernosa的性别变化及排卵行为。这些研究均表明，珊瑚在人工环境下的性腺发育周期及排卵时间与野外自然环境高度一致，为珊瑚的人工繁育和生态修复提供了重要的科学依据。
国外已有不少研究者对自然海域造礁石珊瑚的性腺发育进行了观察和报道。Wallace[16]调查了大堡礁9种鹿角珊瑚(Acropora spp.)配子发育情况，发现这些物种均为雌雄同体排卵型珊瑚，每年仅有一次配子发育周期；现有研究通常根据Glynn等[17]的标准，将珊瑚的性腺发育周期划分为4个时相；Shlesinger等[18]则基于组织切片研究了红海北部24种珊瑚的性腺发育过程，发现该区域大部分珊瑚的性腺发育周期持续6-7个月。此外，新加坡、日本、墨西哥等地的研究者也陆续报道了本区域内造礁石珊瑚的性腺发育过程[19-21]。我国关于造礁石珊瑚性腺发育过程的研究起步较晚，相关报道较少，且主要集中在野外调查，研究方法主要是采用组织学分析。李元超等[22]于2009年观测了鹿回头海域的佳丽鹿角珊瑚(Acropora pulchra)卵母细胞的发育过程，并推断其排卵时间为4月底至5月初。杨小东[23]研究了徐闻灯楼角附近海域的澄黄滨珊瑚(Porites lutea)、大管孔珊瑚(Goniopora djiboutiensis)和丛生盔形珊瑚的性腺发育周期。张诗泽等[24]研究了三亚鹿回头海域多孔鹿角珊瑚(A.millepora)与丛生盔形珊瑚的繁殖类型，明确了丛生盔形珊瑚是假雌全异株排卵型珊瑚。韦芬等[25]研究了广西北海涠洲岛美丽鹿角珊瑚(A.formosa)和秘密角蜂巢珊瑚(Favites abdita)在自然海域的性腺发育过程，并确定了这两种珊瑚属排卵型珊瑚，均于5月下旬排卵。
美丽鹿角珊瑚因其较高的成活率和较快的生长速度[26]，成为涠洲岛珊瑚礁人工生态修复的首选物种之一；丛生盔形珊瑚具有较强的环境耐受性，其野外种群白化发生率较低，在人工环境下容易饲养，可驯化程度高，是研究造礁石珊瑚理想的模式生物[27-28]。因此，本研究选取美丽鹿角珊瑚与丛生盔形珊瑚为研究对象，探索其在室内养殖的性腺发育规律，并与自然海域的珊瑚作比较，以期为人工养殖条件下造礁石珊瑚的性腺发育研究提供基础数据。
1 材料与方法 1.1 珊瑚养殖系统本研究依据RAS人工繁育技术来设置光照、水流、水温等环境条件和珊瑚的异养饵料[12, 29-31]。珊瑚养殖系统由主缸、底缸及灯光架构成(图 1)，在底缸中放置蛋白分离器(品牌：Red Starfish，型号: RS-N230 Plus，工作电压：DC 24 V，功率：35 W，处理水量2 600 L/h，购自深圳市鸿海水族设备有限公司)与活石(约20块，尺寸为10-20 cm)，用以降低水体营养盐水平。以4根T5灯(每根功率为39 W，Giesemann GmbH，德国)为系统提供光源，利用定时器保持12 h/d的光照周期(上午6:00至下午18:00)，模拟日出、日落的自然现象，确保光照条件(强度约3 500 lx)的稳定性和适宜性。利用水冷机(品牌：海利，型号：HC-1000BH，功率：746 W，购自广东海利集团有限公司)和加热棒(品牌：阿诺比，型号：FH-500，购自广东振华电器有限公司，)保持水温在(26±2) ℃。通过造浪结构模拟自然环境中的水流状态。养殖缸人工海水盐度为32-35，pH值控制在8.1-8.3，每周更换20%-30%的人工海水。每周投喂一次丰年虾卵(约8 g)孵化的丰年虾(品牌：皇冠)作为珊瑚饵料。
1.2 样品采集与处理
美丽鹿角珊瑚(6株)和丛生盔形珊瑚(6株)于2021年7月采自广西北海涠洲岛海域(21°00′-21°10′N，109°00′-109°15′E)。将美丽鹿角珊瑚每株单独置于装有适量海水的聚乙烯塑料袋中，密封处理；从生盔形珊瑚每株单独采用海水完全浸湿的报纸进行包裹，最后分别放入不同的泡沫箱中，并于采集后24 h内转运至广西大学海洋学院岛礁生态修复实验室。造礁石珊瑚的性腺发育通常从秋季或冬季开始，在春季随着海水温度的逐渐升高，性腺发育进程显著加快[32]。因此，在性腺发育较慢的9月至翌年2月，每2个月取样一次；在性腺发育较快的3-4月，每个月取样一次。本研究分别于2021年9月29日、11月11日和2022年1月16日对室内的美丽鹿角珊瑚进行取样，2022年3月17日、4月22日对室内美丽鹿角珊瑚和丛生盔形珊瑚都进行取样。同时，在2021年9月28日、11月18日和2022年3月8日于涠洲岛海域2-5 m深处采集野外的美丽鹿角珊瑚。美丽鹿角珊瑚和丛生盔形珊瑚取样位置分别位于顶端下方和边缘约5 cm处，取样大小均为1-3 cm。每次每种珊瑚各采集3株，采集后立即固定在用海水配制好的5%(m∶V)多聚甲醛溶液中，4 ℃保存备用。
1.3 方法固定的珊瑚样本参照文献[25]的方法进行处理：首先用50%(V∶V)甲酸溶液对样本进行为期5 d的脱钙处理，随后进行梯度脱水处理，依次使用75%乙醇、85%乙醇、90%乙醇、95%乙醇及无水乙醇进行脱水。脱水后的样本经二甲苯透明处理后，于54 ℃石蜡中进行包埋，随后制备成厚度为6-8 μm的连续横向和纵向切片。切片经苏木精-伊红(Hematoxylin-Eosin，HE)双重染色后，采用凝胶树脂封片。使用光学显微镜[CX23，奥林巴斯(中国)有限公司，分辨率为0.2 μm]进行组织学观察和拍照，并测量配子的最大直径，用SPSS 26.0软件计算平均直径及标准差。
2 结果与分析本研究中造礁石珊瑚性腺发育过程的具体形态特征如表 1和图 2所示。
| 珊瑚种类 Coral species |
时相 Stage |
室内养殖 Indoor cultivation |
自然海域 In the wild |
|||
| 取样日期 Sampling date |
平均直径/μm Average diameter/μm |
取样日期 Sampling date |
平均直径/μm Average diameter/μm |
|||
| A.formosa | Ⅰ | 2021-09-29 | 60.31±15.62 | 2021-09-28 | 52.75±13.02 | |
| Ⅰ | 2021-11-11 | 58.12±18.22 | ||||
| Ⅰ | 2021-01-16 | 61.89±15.53 | ||||
| Ⅱ | 2022-03-17 | 109.09±40.08 | 2021-11-18 | 80.81±32.60 | ||
| Ⅲ | 2022-03-08 | 176.66±24.57 | ||||
| G.fascicularis | Ⅲ | 2022-03-17 | 305.45±28.57 | |||
| Ⅳ | 2022-04-22 | 365.57±37.25 | ||||
|
| O: oocyte; N: nucleus; n: nucleolus; mes: mesentery; cgb: cnidoglandular band; lv: lipid vesicle; yg: yolk granules; me: mesoglea.(a) Stage Ⅰ oocyte of A.formosa under indoor cultivation (2021-09-29);(b) Stage Ⅰ oocyte of A.formosa in the wild (2021-09-28);(c) Stage Ⅰ oocyte of A.formosa under indoor cultivation (2021-11-11);(d) Stage Ⅱ oocyte of A.formosa in the wild (2021-11-18);(e) Stage Ⅱ oocyte of A.formosa under indoor cultivation (2022-03-17);(f) Stage Ⅲ oocyte of A.formosa in the wild (2022-03-08);(g) Stage Ⅲ oocyte of G.fascicularis under indoor cultivation (2022-03-17);(h) Stage Ⅳ oocyte of G.fascicularis under indoor cultivation (2022-04-22). 图 2 美丽鹿角珊瑚与丛生盔形珊瑚的性腺发育过程 Fig. 2 Gonadal development of A.formosa and G.fascicularis |
2021年9月29日，在室内养殖条件下，美丽鹿角珊瑚的部分生殖腺中可观察到处于第Ⅰ时相的卵母细胞[图 2(a)]，卵母细胞数量较少且大小不一，形状不规则，细胞质致密，核质比高，细胞核位于细胞中间。2021年9月28日，自然海域美丽鹿角珊瑚的卵母细胞同样处于第Ⅰ时相，其肠系膜中卵母细胞的细胞质更为致密，核质比依旧高[图 2(b)]。
2021年11月11日，室内养殖美丽鹿角珊瑚的卵母细胞仍处于第Ⅰ时相，且数量稀少，零星分散在肠系膜上[图 2(c)]，卵母细胞中可见少量脂质泡。2021年11月18日，自然海域美丽鹿角珊瑚的性腺已经发育至第Ⅱ时相，细胞质中可见大量的脂质泡，核仁染色清晰[图 2(d)]，相较于同时期在室内养殖的美丽鹿角珊瑚，其性腺发育的速度明显更快。
2022年1月16日，室内养殖美丽鹿角珊瑚的卵母细胞依然为第Ⅰ时相。
2022年3月17日，室内养殖美丽鹿角珊瑚的卵母细胞发育至第Ⅱ时相[图 2(e)]，数量稀少，仅部分生殖腺内可见，细胞呈圆形，细胞质中出现粗糙粒状的脂质泡，此时卵母细胞体积明显增大。2022年3月8日，自然海域美丽鹿角珊瑚卵母细胞处于第Ⅲ时相[图 2(f)]，细胞多呈椭圆形，出现大量卵黄颗粒，细胞核向细胞膜迁移。
2022年4月22日，室内养殖美丽鹿角珊瑚的卵母细胞仍处于第Ⅱ时相，卵母细胞未能发育成熟，卵子也无法正常排出。
2022年3月17日，室内养殖的丛生盔形珊瑚发育至第Ⅲ时相[图 2(g)]，卵母细胞形状为梯形，细胞质分布均匀，出现卵黄颗粒，细胞核移至细胞一侧。2022年4月22日，室内养殖的丛生盔形珊瑚发育至第Ⅳ时相[图 2(h)]，卵母细胞之间紧密连接，占据整个肠系膜，细胞形状变得不规则。细胞质分布均匀，富含卵黄颗粒。细胞核呈新月形或马鞍形，移至细胞边缘，紧紧黏附在细胞膜内侧。此时的卵母细胞已完全发育成熟，随时都可以排放到外界。
在室内养殖条件下，美丽鹿角珊瑚的性腺发育过程中始终未观察到精巢的发育。美丽鹿角珊瑚与丛生盔形珊瑚的性腺发育过程中，其卵母细胞内均未观察到虫黄藻，因此推测珊瑚共生的虫黄藻从周围环境中获取。
3 讨论 3.1 室内养殖的美丽鹿角珊瑚性腺发育落后于自然海域的原因分析本研究发现，室内养殖条件下美丽鹿角珊瑚的卵母细胞发育起始时间与自然海域珊瑚一致(均从9月开始)，然而，室内养殖珊瑚的卵母细胞在后续发育过程中明显滞后。造礁石珊瑚在室内养殖过程中的生长发育受多重因素影响，主要包括光照强度[33]、水温[34]、藻类竞争[35-36]以及营养供给[37]等。在本研究中，养殖缸的水温维持在(26±2) ℃，这是珊瑚生长的适宜温度[38]。此外，养殖系统稳定，定期清理大型藻类及其他有害生物，每周投喂1次丰年虾，因此排除了温度波动、营养限制及藻类竞争的影响。然而，本研究的光照强度维持在3 500 lx，显著低于自然海域的平均光照强度(约7 500 lx)[32]。本研究基于珊瑚-虫黄藻共生体的光合作用效率与光照强度呈正相关的观测结果，推测养殖系统的光照不足限制了珊瑚通过自养途径获取能量供应，这可能是导致室内养殖的美丽鹿角珊瑚性腺发育落后于自然海域群体的主要原因。
大量研究表明，光照强度是调控造礁石珊瑚生长和繁殖的关键环境因子。Wijgerde等[39]研究发现辐照度对珊瑚特异性生长速率有显著的主效应，在较高辐照度条件下珊瑚表现出更高的生长速率；Villinski[40]发现在光照较弱的加勒比海海域，Montastraea faveolata的繁殖力显著降低；Leuzinger等[41]的研究显示指状蔷薇珊瑚(Montipora digitata)在光照最弱的环境下停止繁殖；Lin等[42]的研究也表明，在辐照度较低的水族馆中，撕裂尖孔珊瑚(Oxypora lacera)和宝石刺孔珊瑚(Echinopora gemmacea)的卵母细胞较野生环境中的卵母细胞更小。尽管光照强度对美丽鹿角珊瑚繁殖的具体调控机制尚未完全阐明，但已有研究表明，鹿角珊瑚的生殖组织与体细胞组织的能量含量比较高[43]，较弱的光照可能导致母体能量获取不足，从而减少繁殖投入，进而影响卵母细胞的发育。
3.2 室内养殖的美丽鹿角珊瑚与丛生盔形珊瑚性腺发育差异分析本研究观察到，与美丽鹿角珊瑚相比，处于相同养殖环境下的丛生盔形珊瑚的卵母细胞能够发育成熟，且与自然海域丛生盔形珊瑚性腺发育成熟时间[14]同步。这可能与两种珊瑚的能量获取方式及其对饵料的偏好差异有关。
已有研究表明，造礁石珊瑚的能量获取方式存在种间差异。与枝状珊瑚相比，块状珊瑚表现出更强的异养摄食能力，其异养营养贡献率更高[41]。在自养能量不足的情况下，块状珊瑚能够通过调节异养与自养的能量比例来维持能量平衡，而枝状珊瑚则主要依赖脂质来维持能量供给的平衡[44]。张志楠[45]发现，在相同的环境条件下，块状珊瑚[如滨珊瑚属(Porites)、盘星珊瑚属(Dipsastraea)、角蜂巢珊瑚属(Favites)]的自养能力比枝状珊瑚[如鹿角珊瑚属(Acropora)]更强。此外，现有研究进一步证实，在人工培育条件下，中型浮游生物如丰年虾是丛生盔型珊瑚的理想饵料来源[46-47]。丛生盔型珊瑚能够通过摄食这些中型浮游生物，获得氮源、磷酸盐、维生素以及其他微量元素[48-51]，从而维持其正常的生长发育。相比之下，鹿角珊瑚属对中型浮游生物的摄食能力较弱，而更适应摄食小型浮游生物如浮游植物等[52-53]。Conlan等[53]的研究也表明，相较于投喂丰年虾，多孔鹿角珊瑚更容易从未经过滤的海水中获取营养物质。由此推测，本实验仅投喂丰年虾，可能不利于美丽鹿角珊瑚通过异养方式获取充足的能量。由于丛生盔型珊瑚的营养灵活性和可塑性比美丽鹿角珊瑚更高，因此该珊瑚更易于适应养殖缸内的生存环境，其性腺发育状况也更好。
4 结论室内养殖条件下美丽鹿角珊瑚的卵母细胞发育起始时间与自然海域种群相同，然而，室内养殖群体的性腺发育进程明显滞后，最终仅能达到第Ⅱ时相，未能成熟，本研究推测是光照强度不足导致母体通过自养途径获取的能量受限，进而减少了对繁殖的能量投入，最终影响卵母细胞的正常发育。在同一养殖系统中，丛生盔形珊瑚性腺能够正常发育成熟，这可能由于其异养能力和自养能力比美丽鹿角珊瑚强，因此，性腺发育得更好。
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